В 1948 году Вера Майлз стала победительницей конкурса Мисс Канзас. После нескольких незначительных ролей в кино и на телевидении она появилась вместе с Джоном Фордом в вестерне «Искатели» (1956). После этого её заметил Альфред Хичкок и предложил роли в нескольких своих фильмах, среди которых «Не тот человек» (1956) и «Психо» (1960). Вера продолжала свою актёрскую карьеру в кино и на телевидении до 1995 года, после чего окончательно отошла от съёмок.