Детство провёл в Киеве. Обучался в иконописной школе при Киево-Печерской лавре и четырёхклассном городском училище. В тринадцать лет поступил в Московское училище живописи, ваяния и зодчества (МУЖВЗ). Около 1913 года познакомился с Владимиром Маяковским, Давидом Бурлюком, Львом Шехтелем (Жегиным). Являясь ближайшим другом Л. Жегина, постоянно жил в семье его отца — архитектора Ф. О. Шехтеля.
Первым иллюстрировал и отпечатал в технике литографии стихи В. Маяковского. Зимой 1913—1914 года выставил несколько своих новаторских работ на XXXV (Юбилейной) выставке МУЖВЗ. Скандал и годовое лишение стипендии заставляют Чекрыгина прекратить обучение. Покинув стены МУЖВЗ, он участвовал в выставке «№ 4», организованной Михаилом Ларионовым, и путешествовал по Европе. Возвратившись в Россию, попал на фронт. В составе пулемётной бригады воюет под Двинском. В 1918 году входит в состав Комиссии по охране художественных ценностей.
В начале 1920-х годов творчество художника переживает расцвет. Чекрыгин создает несколько графических циклов «Расстрел» (1920), «Сумасшедшие» (1921), «Голод в Поволжье» (1922) и «Воскрешение мёртвых» (1921—1922). Активно участвует в организации и написании будущего манифеста союза художников и поэтов «Искусство-жизнь» («Маковец»). Среди теоретических работ Чекрыгина наибольшую известность получил труд «О Соборе Воскрешающего музея» (1921), посвященный памяти философа Николая Федорова.
Творческий и жизненный путь художника оборвался очень рано. В возрасте двадцати пяти лет Чекрыгин трагически погиб, попав под поезд.