Родился 10 декабря 1937 года в Москве. Сын биолога Сергея Васильевича Аверинцева (1875—1957). Окончил кафедру классической филологии филологического факультета МГУ имени М. В. Ломоносова (1961). В 1967 году защитил кандидатскую диссертацию по филологии («Плутарх и античная биография»; науч. рук. — С. И. Радциг), в 1979 году — докторскую («Поэтика ранневизантийской литературы»). После окончания аспирантуры работал научным редактором в издательстве «Мысль» (1964—1966), затем — младшим научным сотрудником в Государственном институте искусствознания (1966—1971). Член редакционной коллегии серии книг «Библиотека античной литературы», выпущенной издательством «Художественная литература».
В 1971—1991 годах — старший научный сотрудник ИМЛ имени М. Горького АН СССР, в 1981—1991 годах возглавлял сектор истории античной литературы.
В 1989—1994 годах — профессор кафедры истории и теории культуры философского факультета МГУ.
В 1992—2004 годах — заведующий отделом христианской культуры ИМК МГУ.
В 1992—1994 годах — главный научный сотрудник Института высших гуманитарных исследований им. Е. М. Мелетинского РГГУ.
В 1994—2004 годах — профессор Института славистики Венского университета.
Член-корреспондент АН СССР (1987), действительный член РАН (2003). В 1989—1991 годах народный депутат СССР, разрабатывал закон о свободе совести.
Скончался 21 февраля 2004 года в Вене. Согласно завещанию, похоронен в Москве на Даниловском кладбище.
Совмещая пристальный интерес к тексту с универсальной эрудицией и литературно-критической аналитичностью, исследовал различные пласты европейской, в том числе христианской, культуры — от античности до современности, сделав ряд оригинальных историко-литературных и теоретических открытий (статьи «Филология» в «Краткой литературной энциклопедии», т. 7, М., 1972; «Новый Завет», «Теизм», «Теократия», «Христианство», «Эсхатология» и мн. др. в «Философской энциклопедии», тт. 4, 5, М., 1967, 1970; «Архетипы», «Христианство» и др. в энциклопедии «Мифы народов мира», М., 1987—1988; монография «Поэтика ранневизантийской литературы», 1977, защищена в качестве докторской диссертации; многочисленные статьи, посвящённые греческой, латинской и ближневосточной словесности и эстетике); переводы древних (в том числе византийских, латинских и сирийских) и современных авторов (в основном с немецкого языка — Ф. Гёльдерлина, Г. Гессе, Г. Тракля), статьи в энциклопедиях и научных изданиях об О. Шпенглере, Ж. Маритене, К. Г. Юнге и Й. Хейзинге, главы в коллективных трудах «История Византии», «История всемирной литературы» и др., концептуальные статьи-обзоры «На перекрёстке литературных традиций», 1973.
В острой полемике «неославянофилов» и «неозападников» отвергал крайности обеих позиций, выдвигая, в своеобразном наследовании учению Августина Блаженного, тезис о будущем христианстве как нравственном сопротивлении меньшинства.
Писал также религиозные стихи. «Основа поэзии Аверинцева — неколебимость Божьего слова и неприкосновенность непостижимых разумом тайн» (В. Казак)
Автор ок. 800 научных публикаций, в том числе: