Родился в семье сэра Оливера Уолкотта и Лоры Коллинс Уолкотт. Закончил Йельский университет в 1778 году, позже узучал право в Юридической школе Личфилда и в 1781 году был допущен к адвокатуре.
В 1784 году был назначен специальным уполномоченным в качестве посредника между США и штатом Коннектикут. После занимал должность государственного контролера штата Коннектикут до 1790 года, затем был назначен инспектором казначейства в 1791 году. После ухода в отставку Александра Гамильтона был назначен Джорджом Вашингтоном его преемником на посту министра финансов США в 1795 году.
В 1799 году, уже будучи министром финансов США, спроектировал таможенный флаг США.
Ушел в отставку в 1800 году из-за непопулярности и кампании против него в прессе, в которой, между прочим, он ложно обвинялся в поджоге здания государственного департамента.
Оливер Уолкотт умер в Нью-Йорке и предан земле на Восточном Кладбище в Личфилде. Уолкотт был последним из живших членов Вашингтонского Кабинета.