Представитель династии Великих Комнинов, сын трапезундского императора Алексея I, основателя династии, и Феодоры Аксухины, дочери Иоанна Комнина Аксуха. Стал императором в 1235 году после смерти своего дяди Андроника I Гида. Правление Иоанна Аксуха было непродолжительным. Через три года после начала царствования он погиб в результате несчастного случая при игре в поло. Сын Иоанна Иоанник был помещен в монастырь и следующим императором стал младший сын Алексея I Мануил Великий Комнин.