В 1638/1639 году начал службу стольником. В 1654 году принимал участие в торжественной встрече грузинского царевича Николая Давыдовича в Москве. Участвовал в русско-польской войне 1654—1667 и военных действиях против мятежного гетмана Ивана Выговского, отбив у него город Лохвицу. Руководил одной из армий в Конотопской битве, в том же 1659 году принял участие в раде, избравшей новым гетманом Юрия Хмельницкого и установившей новые статьи соглашения между Русским Царством и Гетманщиной. 23 февраля 1660 года за «службу на украинских землях» пожалован боярством, шубой, кубком, прибавкой к окладу и 8 тысячами ефимков «на вотчину». В 1659—1662 годах воевода в Киеве, Переяславле, Смоленске. В 1662—1666 годах «ведал Москву», участвовал в усмирении Медного бунта. С 1674 года являлся воспитателем («дядькой») царевича Фёдора, будущего царя Фёдора Алексеевича, однако в мае 1675 года попал в опалу в связи с делом о бабе-ворожее, жившей при нём. Позднее прощён и находился в государевой Комнате, но влияния на государственные дела не имел.
Куракин был крупным землевладельцем. В 1678 году он имел 1134 двора. Ему принадлежали земли Дедиловском, Коломенском, Московском, Рязанском, Суздальском, Угличском и Щацком уездах. Сохранилась усадьба Изварино, принадлежавшая Фёдору Куракину и перешедшая после его смерти к зятю, князю Андрею Черкасскому.
Фёдор Куракин участвовал в местническом споре со своим непосредственным начальником боярином князем Алексеем Трубецким.
Имел трёх дочерей: