Родился 13 октября 1932 года в городе Оттава (штат Канзас, США).
В 1955 году получил степень бакалавра в Йельском университете.
В 1959 году в Чикагском университете защитил диссертацию на соискание учёной степени доктора наук. Работа была выполнена под руководством одного из основателей теории категорий Саундерса Маклейна.
До 1962 года Джон Томпсон работал доцентом Гарвардского университета, затем был назначен на должность профессора факультета математики Чикагского университета, где он проработал до 1970 года. После Чикаго Томпсон занял должность профессора математики Кембриджского университета (Великобритания) и только спустя 23 года непрерывной работы в Кембридже вернулся в Соединённые Штаты, где принял нынешнюю должность профессора (Professor emeritus) в университете штата Флорида.
Джон Томпсон наряду со званием почётного профессора математики Кембриджского университета получил звание Почётного доктора в Йельском, Оксфордском и Иллинойском университетах, а также в университете штата Огайо. Член Национальной академии наук США с 1967 года, член Американской академии искусств и наук с 1998 года. Иностранный член Лондонского королевского общества и Академии наук Италии.
Докторская диссертация Томпсона была посвящена доказательству известной теоремы теории групп о нильпотентности конечной группы с регулярным автоморфизмом простого порядка q.
В 1970 году Джон Томпсон удостоен высшей награды за достижения в математике — Медали Филдса. Премия присуждена учёному за доказательство в 1963 году теоремы Томпсона-Фейта о разрешимости всякой конечной группы нечётного порядка. Фундаментальная работа двух математиков и последующие исследования Томпсона о группах с разрешимыми локальными подгруппами положили начало бурному развитию теории конечных групп и привели, в частности, к полной классификации конечных простых групп.
В 1992 году стал лауретатом премии Вольфа по математике с формулировкой «за его глубокое влияние на все аспекты теории конечных групп и их связи с другими ветвями математики».
В 2000 году президент США Билл Клинтон вручил Томпсону Национальную научную медаль США.
В 2008 году Джон Григгс Томпсон совместно с профессором Колледжа де-Франс Жаком Титсом (фр. Jacques Tits) удостоился ещё одной престижной награды — Абелевской премии «за фундаментальные достижения в области алгебры, в частности, за создание современной теории групп».
Обладатель множества международных премий за выдающийся вклад в математику, включая медаль Сильвестра, медаль Пуанкаре и другие.
Соавтор Джона Томпсона по доказательству одной из ключевых теорем теории групп Уолтер Фейт: