Джейми Маррей начал играть в теннис в возрасте четырех лет вместе со своим младшим братом Энди Марреем. Профессиональную карьеру начал в 2004 году. В 2006 году впервые выходит в финал турнира ATP в мужском парном разряде вместе с американским теннисистом Эриком Бутораком в Лос-Анджелесе, где они уступили Бобу и Майку Брайанам 2-6, 4-6. В этом же году он вместе с братом Энди выходит в финал турнира в Бангкоке, где они проиграли Энди Раму и Йонатану Эрлиху 2-6, 6-2, [4-10]. Первую победу на турнире ATP одержал уже в феврале следующего 2007 года в Сан-Хосе. Вместе с Эриком Бутораком в финале были обыграны Крис Хаггард и Райнер Шуттлер 7-5, 7-6 (8-6). После этой победы на следующей неделе им удается выигрыть и второй турнир подряд на этот раз в Мемфисе, обыграв в финальной встрече австрийский дуэт Юрген Мельцер и Юлиан Ноул 7-5, 6-3. Третью победу в сезоне они одержали за неделю до Уимблдонского турнира в Ноттингеме. На этот раз в финале они переигрывают британскую пару Джошуа Гудэлла и Росса Хатчинса 4-6, 6-3, [10-5]. На самом Уимблдонском турнире к нему приходит громкий успех. В соревнованиях смешанных пар вместе с сербской теннисисткой Еленой Янкович, обыграв в финале Алисию Молик и Йонаса Бьоркмана 6-4, 3-6, 6-1, Джейми Маррей выигрывает титул на Турнире Большого шлема.
В феврале 2008 года вместе с Максом Мирным побеждает в финале турнира в Делрей-Бич Боба и Майка Брайанов 6-4, 3-6, [10-6]. В апреле в паре с Кевином Ульеттом уступает в финале Джеффу Кётце и Уэсли Муди 2-6, 6-4, [8-10] турнира в Эшториле. На турнире в Ноттингеме этого года ему не удается защитить прошлогодний титул, уступив в паре с Джеффом Кётце в финальном матче Бруно Соаресу и Кевину Ульетту 2-6, 6-7 (5-7). В смешанном разряде на Открытом чемпионате США 2008 года он второй раз в карьере достигает финала на турнире Большого шлема. На этот раз в паре с американкой Лизель Хубер он уступает Каре Блэк и Леандеру Паесу 6-7, 4-6. В ноябре 2010 года вместе с братом Энди Марреем побеждает на турнире в Валенсии, обыграв в финальном поединке Макса Мирного и Махеша Бхупати 7-6(10-8), 5-7, [10-7].