Начал трудовую деятельность в колхозе механизатором. В 1969—1971 годах проходил службу в рядах Вооружённых Сил СССР.
Получил два высших образования: сельскохозяйственное и экономическое.
После окончания Саратовского сельскохозяйственного института работал главным агрономом в хозяйствах Татищевского и Балтайского районов Саратовской области.
С 1992 года по 1996 год работал на посту вице-мэра, первого заместителя главы администрации города Саратова.
В 1993—1995 годах — член Совета Федерации Федерального Собрания Российской Федерации от Саратовской области (избранный), с 1995 года по 2000 год — член Совета Федерации Федерального Собрания Российской Федерации (по должности), член Комитета по безопасности и обороне.
15 апреля 1996 года назначен указом Президента Российской Федерации главой администрации Саратовской области, 1 сентября 1996 года был избран губернатором Саратовской области.
17 мая 1998 года на встрече с президентом США Биллом Клинтоном, проходившей в Бирмингеме, Борис Ельцин отрекомендовал сопровождавшего его Аяцкова американскому руководителю как своего преемника на высшем государственном посту России. Однако уже на следующий день, 18 мая, Сергей Ястржембский, бывший в то время пресс-секретарём Ельцина, фактически нивелировал это заявление президента, сказав, что слова Ельцина об Аяцкове-преемнике следует расценивать «с точки зрения здорового юмора» и «президент сказал об этом полушутя».
26 марта 2000 года избран губернатором Саратовской области на второй срок. Его предвыборную кампанию спланировал будущий продюсер группы «Тату» — Иван Шаповалов
В 2003 году Д.Аяцков стал одним из аутсайдеров рейтинга популярности региональных руководителей современной России, составленного по результатам опроса Фонда «Общественное мнение» (ФОМ). Недовольство его деятельностью на посту губерантора высказали 65 % населения области, исходя из данных репрезентативного опроса 1000 человек.
В 2005 году, предложил Александру Лукашенко «перестать дуть щёки». Эти слова вызвали скандал, и назначение не состоялось. Не менее скандальная ситуация была и с «научными работами» Аяцкова и коллективом исторического факультета Саратовского государственного университета.
Осенью 2005 года прошла информация о том, что Дмитрий Аяцков займёт пост помощника полпреда Президента России в Приволжском федеральном округе. В начале 2006 года Аяцков открыл в Саратове общественную приёмную и занялся написанием мемуаров.
Осенью 2006 года назначен помощником руководителя Администрации Президента России.
28 июля 2011 года назначен директором Поволжского института им. П. А. Столыпина — филиала Российской академии народного хозяйства и государственной службы при Президенте Российской Федерации.
В Саратовской области известен как "крепкий хозяйственник", т.к. за время его нахождения на посту губернатора значительная часть промышленности прекратила своё существование.