Родился в семье священника. Окончил Тамбовскую духовную семинарию (1885), Московскую духовную академию (1898) со степенью кандидата богословия.
В 1908 пострижен в монашество, возведен в сан архимандрита и определен на должность синодального ризничего и настоятеля московской церкви Двенадцати Апостолов в Кремле. С 1909, одновременно, наблюдатель послушнических школ ставропигиальных монастырей.
С 18 мая 1914 — епископ Можайский, викарий Московской епархии. Заведовал богословскими педагогическими курсами в Москве, руководил изданием научного художественно-иллюстрированного описания Патриаршей ризницы.
С 1917 — настоятель Саввино-Сторожевского монастыря. С 13 апреля 1923 — епископ Ставропольский. С июня 1923 — епископ Бакинский.
С 26 сентября 1923 — епископ Козловский, викарий Тамбовской епархии, временно управляющий Тамбовской епархией. Назначен на эту должность Патриархом Тихоном. Активно противостоял обновленчеству (все храмы города, кроме одного, при нём вернулись в Патриаршую церковь), пользовался авторитетом среди верующих, получил известность как прекрасный проповедник. Местный отдел ОГПУ утверждал, что «благодаря авторитетности и политике Димитрия, тихоновское движение в городе Козлове и уезде растет не по дням, а по часам». В 1925 был арестован, был вынужден покинуть Тамбовскую епархию, жил в Москве, служил в столичных и подмосковных храмах.
В 1925 был назначен архиепископом Донским (судя по всему, продолжал жить в Москве). В 1926 ответственный сотрудник ОГПУ Е. Тучков потребовал от него выезда из Москвы. Уехал в Пятигорск, где в 1927 Заместитель Патриаршего местоблюстителя митрополит Сергий (Страгородский) учредил новую епархию и назначил его правящим архиереем. Служил в Пантелеимоновской церкви в Кисловодске.
29 сентября 1937 был арестован и заключен в Бутырскую тюрьму. Обвинён в антисоветской агитации: в заявлениях о том, что в СССР существуют гонения на религию и духовенство, и в распространении слухов о расстреле митрополита Петра (Полянского). Виновным себя не признал.
Вместе с архиепископом Димитрием были арестованы:
Никто из них не признал свою вину. 17 октября все арестованные, кроме монаха Варлаама, были приговорены к расстрелу. Они были расстреляны на полигоне Бутово под Москвой. Монах Варлаам приговорён к 10 годам лишения свободы и вскоре скончался в лагере в Коми АССР.
Юбилейный Архиерейский собор Русской православной церкви в августе 2000 причислил к лику святых архиепископа Димитрия и осуждённых вместе с ним людей.