Даргомыжский родился 2 (14) февраля 1813 года в селе Троицком Тульской губернии. Его отец, Сергей Николаевич, был внебрачным сыном богатого дворянина Василия Алексеевича Ладыженского . Мать, урождённая княжна Мария Борисовна Козловская, вышла замуж против воли родителей; По сведениям музыковеда М.С.Пекелиса княжна М.Б.Козловская унаследовала от своего отца родовое имение Твердуново, ныне Вяземского района Смоленской области, куда из Тульской губернии после изгнания наполеоновской армии семья Даргомыжских вернулась в 1813 году. В родительском имении Твердуново Александр Даргомыжский провел первые 3 года своей жизни. Впоследствии в это смоленское имение он неоднократно приезжал: в конце 1840 - середине 1850 - х годов во время работы на оперой "Русалка", для сбора смоленского народного фольклора, в июне 1861 года для освобождения от крепостной зависимости своих крестьян в деревне Твердуново.
французской Николая СтепановаДо пятилетнего возраста мальчик не разговаривал, его поздно сформировавшийся голос остался навсегда высоким и чуть хрипловатым, что не мешало ему, однако, впоследствии трогать до слёз выразительностью и художественностью вокального исполнения. В 1817 году семья переселилась в Петербург, где отец Даргомыжского получил место правителя канцелярии в коммерческом банке, а сам он начал получать музыкальное образование. Первой его учительницей по фортепиано была Луиза Вольгеборн, затем он начал заниматься с Адрианом Данилевским. Тот был хорошим пианистом, однако не разделял интереса юного Даргомыжского к сочинению музыки (сохранились его небольшие фортепианные пьесы этого периода). Наконец, в течение трёх лет учителем Даргомыжского был Франц Шоберлехнер, ученик известного композитора Иоганна Гуммеля. Достигнув определённого мастерства, Даргомыжский начал выступать как пианист на благотворительных концертах и в частных собраниях. В это время он также занимался у известного учителя пения Бенедикта Цайбига, а с 1822 года осваивал игру на скрипке, играл в квартетах, однако вскоре потерял интерес к этому инструменту. К тому времени он уже написал ряд фортепианных сочинений, романсов и других произведений, некоторые из которых были изданы.
Осенью 1827 года Даргомыжский, следуя по стопам отца, поступил на государственную службу и благодаря трудолюбию и добросовестному отношению к делу быстро начал продвигаться по карьерной лестнице. В этот период он нередко музицировал дома и посещал оперный театр, основой репертуара которого были сочинения итальянских композиторов. Весной 1835 года он познакомился с Михаилом Глинкой, с которым играл на фортепиано в четыре руки, занимался анализом творчества Бетховена и Мендельсона. Глинка также передал Даргомыжскому конспекты уроков теории музыки, которые он получал в Берлине от Зигфрида Дена. Побывав на репетициях готовившейся к постановке оперы Глинки «Жизнь за царя», Даргомыжский задумал самостоятельно написать крупное сценическое произведение. Выбор сюжета пал на драму Виктора Гюго «Лукреция Борджиа», однако создание оперы продвигалось медленно, и в 1837 году, по совету Василия Жуковского, композитор обратился к другому сочинению того же автора, которое в конце 1830-х было весьма популярно в России — «Собор Парижской Богоматери». Даргомыжский использовал оригинальное французское либретто, написанное самим Гюго для Луизы Бертен, чья опера «Эсмеральда» была поставлена незадолго до того. К 1841 году Даргомыжский закончил оркестровку и перевод оперы, для которой также взял название «Эсмеральда», и передал партитуру в дирекцию Императорских театров. Опера, написанная в духе французских композиторов, ждала своей премьеры несколько лет, так как намного большей популярностью у публики пользовались итальянские постановки. Несмотря на хорошее драматическое и музыкальное решение «Эсмеральды», эта опера через некоторое время после премьеры сошла со сцены и в дальнейшем практически никогда не ставилась. В автобиографии, помещённой в газете «Музыка и Театр», издававшейся А. Н. Серовым в 1867 году, Даргомыжский писал:
Переживания Даргомыжского по поводу неудачи «Эсмеральды» усугублялись ещё и растущей популярностью работ Глинки. Композитор начинает давать уроки пения (его ученицами были исключительно женщины, при этом он не брал с них платы) и пишет ряд романсов для голоса и фортепиано, некоторые из которых были изданы и стали весьма популярными, например «В крови горит огонь желанья…», «Влюблён я, дева-красота…», «Лилета», «Ночной зефир», «Шестнадцать лет» и другие.
В 1843 году Даргомыжский уходит в отставку, а вскоре уезжает за границу, где несколько месяцев проводит в Берлине, Брюсселе, Париже и Вене. Он знакомится с музыковедом Франсуа-Жозефом Фети, скрипачом Анри Вьётаном и ведущими европейскими композиторами того времени: Обером, Доницетти, Галеви, Мейербером. Вернувшись в 1845 году в Россию, композитор увлекается изучением русского музыкального фольклора, элементы которого ярко проявились в романсах и песнях, написанных в этот период: «Душечка-девица», «Лихорадушка», «Мельник», а также в опере «Русалка», которую композитор начал писать в 1848 году.
«Русалка» занимает в творчестве композитора особое место. Написанная на сюжет одноимённой трагедии в стихах А. С. Пушкина, она создавалась в период 1848—1855 годов. Даргомыжский сам адаптировал пушкинские стихи в либретто и сочинил окончание сюжета (у Пушкина произведение не окончено). Премьера «Русалки» состоялась 4 (16) мая 1856 года в Петербурге. Крупнейший русский музыкальный критик того времени Александр Серов отозвался на неё масштабной положительной рецензией в «Театральном музыкальном вестнике» (её объём был столь велик, что она была напечатана по частям в нескольких номерах), что помогло этой опере некоторое время держаться в репертуаре ведущих театров России и добавило творческой уверенности самому Даргомыжскому.
Через некоторое время Даргомыжский сближается с демократическим кружком писателей, принимает участие в издании сатирического журнала «Искра», пишет несколько песен на стихи одного из главных его участников, поэта Василия Курочкина.
В 1859 году Даргомыжского избирают в руководство только что основанного Русского музыкального общества, он знакомится с группой молодых композиторов, центральной фигурой среди которых был Милий Балакирев (эта группа позднее станет «Могучей кучкой»). Даргомыжский задумывает написать новую оперу, однако в поисках сюжета отвергает сначала «Полтаву» Пушкина, а затем и русскую легенду о Рогдане. Выбор композитора останавливается на третьей из «Маленьких трагедий» Пушкина — «Каменном госте». Работа над оперой, тем не менее, идёт довольно медленно из-за начавшегося у Даргомыжского творческого кризиса, связанного с выходом из репертуара театров «Русалки» и пренебрежительным к себе отношением более молодых музыкантов. Композитор вновь едет в Европу, посещает Варшаву, Лейпциг, Париж, Лондон и Брюссель, где с успехом исполняются его оркестровая пьеса «Казачок», а также фрагменты из «Русалки». Одобрительно отзывается о творчестве Даргомыжского Ференц Лист.
Вернувшись в Россию, вдохновлённый успехом своих сочинений за границей, Даргомыжский с новыми силами берётся за сочинение «Каменного гостя». Язык, который он выбрал для этой оперы — почти полностью построенный на мелодических речитативах с простым аккордовым сопровождением — заинтересовал композиторов «Могучей кучки», и в особенности Цезаря Кюи, искавшего в то время пути для реформирования русского оперного искусства. Однако назначение Даргомыжского на пост руководителя Русского Музыкального общества и провал оперы «Торжество Вакха», написанной им ещё в 1848 году и не видевшей сцены почти двадцать лет, ослабили здоровье композитора, и 5 (17) января 1869 года он умер, оставив оперу неоконченной. По его завещанию, «Каменный гость» был завершён Кюи и оркестрован Римским-Корсаковым.
Новаторство Даргомыжского не разделялось его младшими коллегами, и снисходительно считалось оплошностями. Гармонический словарь стиля позднего Даргомыжского, индивидуализированная структура созвучий, их типическая характерность были, как на древней фреске, записанной позднейшими наслоениями, до неузнаваемости «облагорожены» редакцией Римского-Корсакова, приведены в соответствие с требованиями его вкуса, подобно операм Мусоргского «Борис Годунов» и «Хованщина», также кардинально отредактированным Римским-Корсаковым.
Даргомыжский похоронен в Некрополе мастеров искусств Тихвинского кладбища, неподалёку от могилы Глинки.
В течение долгих лет имя Даргомыжского связывалось исключительно с оперой «Каменный гость» как с произведением, оказавшим большое влияние на развитие русской оперы. Опера написана в новаторском по тем временам стиле: в ней нет ни арий, ни ансамблей (не считая двух небольших вставных романсов Лауры), она целиком построена на «мелодических речитативах» и декламации, положенной на музыку. Как цель выбора такого языка Даргомыжский ставил не только отражение «драматической правды», но и художественное воспроизведение с помощью музыки человеческой речи со всеми её оттенками и изгибами. Позднее принципы оперного искусства Даргомыжского были воплощены в операх М. П. Мусоргского — «Борисе Годунове» и особенно ярко в «Хованщине». Сам Мусоргский уважал Даргомыжского и в посвящениях нескольких из своих романсов назвал его «учителем музыкальной правды».
Другая опера Даргомыжского — «Русалка» — также стала значительным явлением в истории русской музыки — это первая русская опера в жанре бытовой психологической драмы. В ней автор воплотил одну из многочисленных версий легенды об обманутой девушке, превращённой в русалку и мстящей своему обидчику.
Две оперы относительно раннего периода творчества Даргомыжского — «Эсмеральда» и «Торжество Вакха» — ждали своей первой постановки в течение многих лет и не пользовались у публики большой популярностью.
Большим успехом пользуются камерно-вокальные сочинения Даргомыжского. Его ранние романсы выдержаны в лирическом духе, сочинённые в 1840-х годах — испытывают влияние русского музыкального фольклора (впоследствии этот стиль будет использован в романсах П. И. Чайковского), наконец, поздние наполнены глубоким драматизмом, страстью, правдивостью выражения, явившись, таким образом, предвестниками вокальных работ М. П. Мусоргского. В ряде произведений ярко проявился комический талант композитора: «Червяк», «Титулярный советник» и др.
Для оркестра Даргомыжским написано четыре сочинения: «Болеро» (конец 1830-х), «Баба-Яга», «Казачок» и «Чухонская фантазия» (все — начало 1860-х). Несмотря на оригинальность оркестрового письма и хорошую оркестровку, они исполняются достаточно редко. Эти произведения являются продолжением традиций симфонической музыки Глинки и одной из основ богатого наследия русской оркестровой музыки, созданного композиторами более позднего времени.
В XX веке интерес к музыке Даргомыжского возродился: его оперы ставились в ведущих театрах СССР, оркестровые сочинения вошли в «Антологию русской симфонической музыки», записанную Е. Ф. Светлановым, а романсы стали неотъемлемой частью репертуара певцов. Среди музыковедов, внёсших наибольший вклад в исследование творчества Даргомыжского, наиболее известны А. Н. Дроздов и М. С. Пекелис, автор множества трудов, посвящённых композитору.